RAS PhysiologyНейрохимия Neurochemical Journal

  • ISSN (Print) 1027-8133
  • ISSN (Online) 3034-5561

Neuroepigenomic Approaches in Translational Neurobiology: A Tribute to Prof. Nina K. Popova

PII
10.31857/S1027813325010011-1
DOI
10.31857/S1027813325010011
Publication type
Review
Status
Published
Authors
Volume/ Edition
Volume 42 / Issue number 1
Pages
8-18
Abstract
The postmitotic nature of most neurons in human and animal brain emphasizes the importance of epigenetic and epigenomic regulation in CNS function. Epigenetic regulation includes heritable changes that are not associated with alterations in the DNA sequence. The less-studied epigenomic (epitranscriptomic) regulation involves mechanisms that alter the structure and function of expressed RNA without modifying its nucleotide sequence. Recent studies highlight the importance of these processes in the brain and their influence on the pathogenesis of various CNS diseases. Here, we review common known mechanisms of epitranscriptomic regulation, their roles in the CNS, and both clinical and preclinical data on epigenomic modulation of brain functions, with an emphasis on the use of traditional (rodents) and alternative model organisms (zebrafish). We also outline promising research directions in this field. The study is a tribute to memory of Professor Nina K. Popova (1929-2024), a long-time member of the editorial board of journal “Neirokhimiya”, a prominent woman-scientist, a teacher, and a remarkable person.
Keywords
эпигеномные процессы модификации РНК метилирование заболевания мозга животные модели
Date of publication
06.03.2025
Year of publication
2025
Number of purchasers
0
Views
7

References

  1. 1. Satterlee J.S., Beckel-Mitchener A., Little R., Procaccini D., Rutter J.L., Lossie A.M. // Neuroepigenetics. 2015. V. 1. P. 2-13.
  2. 2. Wei J.-W., Huang K., Yang C., Kang C.S. // Oncol. Rep. 2017. V. 37. № 1. P. 3-9.
  3. 3. Pisanu C., Katsila T., Patrinos G.P., Squassina A. // Pharmacogenomics. 2018. V. 19. № 2 P. 129-143.
  4. 4. Li J., Yang X., Qi Z., Sang Y., Liu Y., Xu B., Liu W., Xu Z., Deng Y. // Cell Biosci. 2019. V. 9. P. 66.
  5. 5. Xia X., Wang Y., Zheng J.C. // Mol. Ther. Nucl. Acids. 2023. V. 31. P. 295-308.
  6. 6. Alcina A., Montalban X., Petit-Marty N., Fedetz M., Fernández O., Saiz A., Izquierdo G., Lucas M., Leyva L., García-León J.H., Antigüedad A., Abad-Grau M.M. Alloza I., Garcia-Barcina M.J., Vandenbroeck K., Varadé J., Hera B., Arroyo R., Comabella M., Navarro A., Otaegui D., Olascoaga J., Blanco Y., Urcelay E., Matesanz F. // J. Med. Genet. 2013. V. 50. № 1. P. 25-33.
  7. 7. Li Q., Liu H., Li L., Guo H., Xie Z., Kong X., Xu J., Zhang J., Chen Y., Zhang Z., Liu J., Xuan A. // Cell Biosci. 2023. V. 13. № 1. P. 183.
  8. 8. Rasmi Y., Shokati A., Hassan A., Gholizadeh-Ghaleh Aziz S., Bastani S., Jalali L., Moradi F., Alipour S. // IBRO Neurosci. Rep. 2023. V. 14. P. 28-37.
  9. 9. Wyart C., Del Bene F. // Rev. Neurosci. 2011. V. 22. № 1. P. 121-130.
  10. 10. Key B., Devine C.A. // Methods Cell Sci. 2003. V. 25. № 1-2. P. 1-6.
  11. 11. Jung Y., Goldman D. // Genes Brain Behav. 2018. V. 17. № 3. P. e12444.
  12. 12. Wang X., Feng J., Xue Y., Guan Z., Zhang D., Liu Z., Gong Z., Wang Q., Huang J., Tang C., Zou T., Yin P. // Nature. 2017. V. 542. № 7640. P. 260.
  13. 13. Brzezicha B., Schmidt M., Makalowska I., Jarmolowski A., Pienkowska J., Szweykowska-Kulinska S. // Nucl. Acids Res. 2006. V. 34. № 20. P. 6034-6043.
  14. 14. Fu L., Guerrero C.R., Zhong N., Amato N.J., Liu Y., Liu S., Cai Q., Ji D., Jin S.G., Niedernhofer L.J., Pfeifer G.P., Xu G.L., Wang Y. // J. Am. Chem. Soc. 2014. V. 136. № 33. P. 11582-11585.
  15. 15. Cohn W.E. // J. Biol. Chem. 1960. V. 235. P. 1488-1498.
  16. 16. Ge J., Yu Y. // Trends Biochem. Sci. 2013. V. 38. No. 4. P. 210-218.
  17. 17. Chen J., Patton J.R. // RNA. 1999. V. 5. № 3. P. 409-419.
  18. 18. Maden B.E. // Prog. Nucl. Acid Res. Mol. Biol. 1990. V. 39. P. 241-303.
  19. 19. Carlile T.M., Rojas-Duran M.F., Zinshteyn B., Shin H., Bartoli K.M., Gilbert W.V. // Nature. 2014. V. 515. No. 7525. P. 143-146.
  20. 20. Kierzek E., Malgowska M., Lisowiec J., Turner D.H., Gdaniec S., Kierzek R. // Nucl. Acids Res. 2014. V. 42. № 5. P. 3492-3501.
  21. 21. Landínez-Macías M., Urwyler O. // Front Mol Neurosci. 2021. V. 14. P. 755686.
  22. 22. Wei L., Lai E.C. // Front Genet. 2022. V. 13. P. 848626.
  23. 23. Mitschka S., Mayr C. // Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2022. V. 23. № 12. P. 779-796.
  24. 24. Lianoglou S., Garg V., Yang J.L., Leslie C.S., Mayr C. // Genes Dev. 2013. V. 27. № 21. P. 2380-2396.
  25. 25. Roundtree I.A., Evans M.E., Pan T., He C. // Cell. 2017. V. 169. № 7. P. 1187-1200.
  26. 26. Haussmann I.U., Bodi Z., Sanchez-Moran E., Mongan N.P., Archer N., Fray R.G., Soller M. // Nature. 2016. V. 540. № 7632. P. 301-304.
  27. 27. Liu N., Dai Q., Zheng G., He C., Parisien M., Pan T. // Nature. 2015. V. 518. № 7540. P. 560-564.
  28. 28. Salditt-Georgieff M., Jelinek W., Darnell J.E., Furuichi Y., Morgan M., Shatkin A. // Cell. 1976. V. 7. № 2. P. 227-237.
  29. 29. El Yacoubi B., Bailly M., de Crécy-Lagard V. // Ann. Rev. Genet. 2012. V. 46. P. 69-95.
  30. 30. Li X., Xiong X., Yi C. // Nat. Methods. 2016. V. 14. № 1. P. 23-31.
  31. 31. Dominissini D., Moshitch-Moshkovitz S., Schwartz S., Salmon-Divon M., Ungar L., Osenberg S., Cesarkas K., Jacob-Hirsch J., Amariglio N., Kupiec M., Sorek R., Rechavi G. // Nature. 2012. V. 485. № 7397. P. 201-206.
  32. 32. Basu R., Zhang L.-F. // Genesis. 2011. V. 49. № 11. P. 821-834.
  33. 33. Roignant J.-Y., Soller M. // Trends Genet. 2017. V. 33. № 6. P. 380-390.
  34. 34. Huber S.M., van Delft P., Mendil L., Bachman M., Smollett., Werner F., Miska E.A., Balasubramanian S. // Chembiochem. 2015. V. 16. № 5. P. 752-755.
  35. 35. Zhao Z., Qing Y., Dong L., Han l., Wu D., Li Y., Li W., Xue J., Zhou K., Sun M., Tan B., Chen Z., Shen C., Gao L., Small A., Wang K., Leung K., Zhang Z., Qin X., Deng X., Chen J. // Cell. 2023. V. 186. № 15. P. 3208-3226.e27.
  36. 36. Katze J.R., Basile B., McCloskey J.A. // Science. 1982. V. 216. № 4541. P. 55-56.
  37. 37. Farkas W.R., Jacobson K.B., Katze J.R. // Biochim. Biophys. Acta. 1984. V. 781. № 1-2. P. 64-75.
  38. 38. Rakovich T., Boland C., Bernstein I., Chikwana V.M., Iwata-Reuyl D., Kelly V.P. // J. Biol. Chem. 2011. V. 286. № 22. P. 19354-19363.
  39. 39. Varghese S., Cotter M., Chevot F., Fergus C., Cunningham C., Mils K.H., Connon S.J., Southern J.M., Kelly V.P. // Nucl. Acids Res. 2017. V. 45. № 4. P. 2029-2039.
  40. 40. Salzman J., Gawad C., Wang P.L., Lacayo N., Brown P.O. // PLoS One. 2012. V. 7. № 2. P. e30733.
  41. 41. Ashwal-Fluss R., Meyer M., Pamudurti N.R., Ivanov A., Bartok O., Hanan M., Evantal., Memczak S., Rajewsky N., Kadener S. // Mol. Cell. 2014. V. 56. No. 1. P. 55-66.
  42. 42. You X., Vlatkovic I., Babic A., Will T., Epstein I., Tushey G., Akbalik G., Wang M., Glock C., Quedenau C., Wang X., Hou J., Liu H., Sun W., Sambandan S., Chen T., Schuman E.M., Chen W. // Nat. Neurosci. 2015. V. 18. № 4. P. 603-610.
  43. 43. Memczak S., Jens M., Elefsinioti A., Torti F., Krueger J., Rybak A., Maier L., Mackowiak S.D., Gregersen L.H., Munschauer M., Loewer A., Ziebold U., Landthaler M., Kocks C., Noble F.L., Rajewsky N. // Nature. 2013. V. 495. № 7441. P. 333-338.
  44. 44. Hansen T.B., Jensen T.I., Clausen B.H., Bramsen J.B., Finsen B., Damgaard C.K., Kjems J. // Nature. 2013. V. 495. № 7441. P. 384-388.
  45. 45. Garner C.C., Tucker R.P., Matus A. // Nature. 1988. V. 336. № 6200. P. 674-677.
  46. 46. Knowles R.B., Sabry J.H., Martone M.E., Deerinck T.J., Ellisman M.H., Bassell G.J., Kosik K.S. // J. Neurosci. 1996. V. 16. № 24. P. 7812-7820.
  47. 47. Klann E., Dever T.E. // Nat. Rev. Neurosci. 2004. V. 5. № 12. P. 931-942.
  48. 48. Grossman A.W., Aldridge G.M., Weiler I.J., Greenough W.T. // J. Neurosci. 2006. V. 26. № 27. P. 7151-7155.
  49. 49. Lin S., Liu Q., Lelyveld V.S., Choe J., Szostak J.W., Gregory R.I. // Mol. Cell. 2018. V. 71. № 2. P. 244- 255.e5.
  50. 50. Campeanu I.J., Jiang Y., Liu L., Pilecki M., Najor A., Cobani E., Manning M., Zhang X.M., Yang Z.Q. // Sci. Rep. 2021. V. 11. № 1. P. 14784.
  51. 51. Deng Y., Zhou Z., Ji W., Lin S., Wang M. // Stem Cell Res Ther. 2020. V. 11. № 1. P. 306.
  52. 52. Rehfeld F., Rohde A.M., Nguyen D.T.T., Wulczyn F.G. // Cell Tissue Res. 2015. V. 359. № 1. P. 145-160.
  53. 53. Nishino J., Kim I., Chada K., Morrison S.J. // Cell. 2008. V. 135. № 2. P. 227-239.
  54. 54. Jiang J., Wang C., Qi R., Fu H., Ma Q. // iScience. 2020. V. 23. № 11. P. 101769.
  55. 55. Gheibihayat S.M., Cabezas R., Nikiforov N.G., Jamialahmadi T., Johnston T.P., Sahebkar A. // Molecules. 2021. V. 26. № 13. P. 3943.
  56. 56. Lehmann S.M., Krüger C., Park B., Derkow K., Rosenberger K., Baumgart J., Trimbuch T., Eom G., Hinz M., Kaul D., Habbel P., Kälin R., Franzoni E., Rybak A., Nguyen D., Veh R., Ninnemann O., Peters O., Nitsch R., Heppner F.L., Golenbock D., Schott E., Ploegh H.L., Wulczyn F.G., Lehnardt S. // Nat. Neurosci. 2012. V. 15. № 6. P. 827-835.
  57. 57. Gao G., Zhao S., Xia X., Li C., Li C., Ji C., Sheng S., Tang Y., Zhu J., Wang Y., Huang Y., Zheng J. // Front. Cell Neurosci. 2019. V. 13. P. 264.
  58. 58. Kaur S., Saldana A.J., Elkahloun A.G., Petersen J.D., Arakelyan A., Singh S.P., Jenkins L.M., Kuo B., Reginauld B., Jordan D.J., Tran A.D., Wu W., Zimmerberg J., Margolis L., Roberts D.D. // J. Cell Commun. Signal. 2022. V. 16. № 3. P. 397-419.
  59. 59. Peters T., Ausmeier K., Rüther U. // Mamm Genome. 1999. V. 10. № 10. P. 983-986.
  60. 60. Anselme I., Laclef C., Lanaud M., Rüther U., Schneider-Maunoury S. // Dev. Biol. 2007. V. 304. № 1. P. 208-220.
  61. 61. Shen L., Thompson P.M., Potkin S.G., Bertram L., Farrer L.A., Foroud T.M., Green R.C., Hu X., Huentelman M.J., Kim S., Kauwe J.S.K., Li Q., Liu E., Moore M.J.H., Munsie L., Nho K., Ramanan V.K., Risacher S.R., Stone D.J., Swaminathan S., Toga A.W., Weiner M.W., Saykin A.J. // Brain Imag. Behav. 2014. V. 8. № 2. P. 183-207.
  62. 62. Samaan Z, Anand S., Zhang X., Desai D., Rivera M., Pare M., Thabane L., Xie C., Gerstein H., Engert J.C., Craig I., Cohen-Woods S., Mohan V., Diaz R.,Wang X., Lui L., Corre T., Preisig M., Kutalik Z., Bergman S., Vollenweider P., Waeber G.,Yusuf S., Meyre D. // Mol. Psychiatry. 2013. V. 18. № 12. P. 1281-1286.
  63. 63. Hess M.E., Hess S., Meyer K.D., Verhagen L.A.W., Koch L., Brönneke H.S., Dietrich M.O., Jordan S.D., Saletore Y., Elemento O., Belgardt B.F., Franz T., Horvath T.L., Rüther U., Jaffrey S.R., Kloppenburg P., Brüning J.S. // Nat. Neurosci. 2013. V. 16. № 8. P. 1042-1048.
  64. 64. Hussain S., Sajini A.A., Blanco S., Dietmann S., Lombard P., Sugimoto S., Paramor M., Gleeson J.G., Odom D.T., Ule J., Frye M. // Cell Rep. 2013. V. 4. № 2. P. 255-261.
  65. 65. Martinez F.J., Lee J.H., Lee J.E., Blanco S., Nickerson N., Gabriel S., Frye M., Al-Gazali L., Gleeson J.G. // J. Med. Genet. 2012. V. 49. № 6. P. 380-385.
  66. 66. Khavari B., Cairns M.J. // Cells. 2020. V. 9. № 8. P. 1837.
  67. 67. Lim M., Carollo A., Neoh M.J.Y., Esposito G. // Int. J. Mol. Sci. 2022. V. 24. № 1. P. 436.
  68. 68. Wright C., Gupta C.N., Chen J., Patel V., Calhnoun V.D., Ehrlich S., Wang L., Bustillo J.R., Perrone-Bizzozero. N.I., Turner J.A. // Transl. Psychiatry. 2016. V. 6. № 2. P. e724.
  69. 69. Yu J., Zhang Y., Ma H., Zeng R., Liu R., Wang P., Jin X., Zhao P. // Mol. Brain. 2020. V. 13. № 1. P. 11.
  70. 70. Li W. Li X., MA X., Xiao W., Zhang J. // BMC Genomics. 2022. V. 23. № 1. P. 105.
  71. 71. Rai K., Chidester S., Zavala С.V., Manos E.J, James S.R., Karpf A.R., Jones D.A., Cairns B.J. // Genes Dev. 2007. V. 21. № 3. P. 261-266.
  72. 72. Shamay-Ramot A., Khermesh K., Porath H.T., Barak M., Pinto Y., Wachtel C., Zilberberg A., Lerer-Goldshtein T., Efroni S., Levanon E.Y., Appelbaum L. // PLoS Genet. 2015. V. 11. № 12. P. e1005702.
  73. 73. Chi L., Delgado-Olguín P. // Gene Expr. Patterns. 2013. V. 13. № 8. P. 319-327.
  74. 74. Paul M.S., Bass B.L. // EMBO J. 1998. V. 17. № 4. P. 1120-1127.
  75. 75. Lence T., Akhtar J., Bayer M., Schmid K., Spindler L., Ho C.H., Kreim N., Andrade-Navarro M.A., Poeck B., Helm M., Roignant J.Y. // Nature. 2016. Vol. 540. No. 7632. P. 242-247.
  76. 76. Abbasi-Moheb L., Mertel S., Gonsior M., Nouri-Vahid L., Kahriz K., Cirak S., Wieczorek D., Motazacker M.M., Esmaeeli-Nieh S., Cremer K., Weißmann R., Tzschach A., Garshasbi M., Abedini S.S., Najmabadi H., Ropers H.H., Sigrist S.J., Kuss A.W. // Amer. J. Hum. Gen. 2012. V. 90. № 5. P. 847-855.
  77. 77. Lemmens R., Moore M.J., Al-Chalabi A., Brown Jr. R.H., Robberecht W. // Trends Neurosci. 2010. V. 33. № 5. P. 249-258.
  78. 78. Bednářová A., Hanna M., Durham I., Van Cleave T., England A., Chaudhuri A., Krishnan N. // Front. Mol. Neurosci. 2017. V. 10. P. 135.
  79. 79. Najmabadi H., Hu H., Garshasbi M., Zemojtel T., Abedini S.S., Chen W., Hosseini M., Behjati F., Haas S., Jamali P., Zecha A., Mohseni M., Püttmann L., Vahid L.N., Jensen C., Moheb L.A., Bienek M., Larti F., Mueller I., Weissmann R., Darvish H., Wrogemann K., Hadavi V., Lipkowitz B., Esmaeeli-Nieh S., Wieczorek D., Kariminejad R., Firouzabadi S.G., Cohen M., Fattahi Z., Rost I., Mojahedi F., Hertzberg C., Dehghan A., Rajab A., Banavandi M.J.S., Hoffer J., Falah M., Musante L., Kalscheuer V., Ullmann R., Kuss A.W., Tzschach A., Kahrizi K., Ropers H.H. // Nature. 2011. V. 478. № 7367. P. 57-63.
  80. 80. Davarniya B., Hu H., Kahrizi K., Musante L., Fattahi Z., Hosseini M., Maqsoud F., Farajollahi R., Wienker T.F., Ropers H.H. Najmabadi H. // PLoS One. 2015. V. 10. № 8. P. e0129631.
  81. 81. Jensen L.R., Garrett L., Hölter S.M., Rathkolb B., Rácz I., Adler T., Prehn C., Hans W., Rozman J., Becker L., Aguilar-Piment J.A., Puk O., Moreth K., Dopatka M., Walther D.J., Halbach V.B.U., Rath M., Delatycki M., Bert B., Fink H., Blümlein K., Ralser M., Dijck A.V., Kooy F., Stark Z., Müller S., Scherthan H., Gecz J., Wurst W., Wolf E., Zimmer A., Klingenspor M., Graw J., Klopstock T., Busch D., Adamski J., Fuchs H., Gailus-Durner V., Hrabě de Angelis M., Halbach O.B.U., Ropers H.H., Kuss A.W. // Biochim. Biophys. Acta Mol. Basis Dis. 2019. V. 1865. № 9. P. 2083-2093.
  82. 82. Blanco S., Frye M. // Curr. Opin. Cell Biol. 2014. V. 31. P. 1-7.
  83. 83. Hideyama T., Yamashita T., Aizawa H., Tsuji S., Kakita A., Takahashi H., Kwak S. // Neurobiol. Dis. 2012. V. 45. № 3. P. 1121-1128.
  84. 84. Sasaki S., Yamashita T., Shin K. // Neurosci. Lett. 2015. V. 598. P. 79-84.
  85. 85. Haggarty S.J., Tsai L.H. // Neurobiol. Learn. Mem. 2011. V. 96. № 1. P. 41-52.
  86. 86. Haberland M., Montgomery R.L., Olson E.N. // Nat. Rev. Genet. 2009. V. 10. № 1. P. 32-42.
  87. 87. Amort T., Lusser A. // Methods Mol. Biol. 2017. V. 1562. P. 107-121.
  88. 88. Johnson Z., Xu X., Pacholec C., Xie H. // NAR Genom. Bioinform. 2022. V. 4. № 2. P. lqac045.
  89. 89. Laver J.D., Li X., Ray D., Cook K.B., Hahn N.A., Nabeel-Shah S., Kekis M., Luo H., Marsolais A.J., Fung K.Y., Hughes T.R., Westwood J.T., Sidhu S.S., Morris Q., Lipshitz H.D., Smibert S.A. // Genome Biol. 2015. V. 16. № 1. P. 94.
  90. 90. Loman N.J., Watson M. // Nat. Methods. 2015. V. 12. № 4. P. 303-304.
  91. 91. Smith A.M., Jain M., Mulroney L., Garalde D.R., Akeson M. // PLoS One. 2019. V. 14. № 5. P. e0216709.
  92. 92. Sun W.J., Li J.H., Liu S., Wu J., Zhou H., Qu L.H., Yang J.H. // Nucl. Acids Res. 2016. V. 44. № D1. P. D259-D265.
  93. 93. Jiang J., Zhang Y., Wang J., Qin Y., Zhao C., He K., Wang C., Liu Y., Feng H., Cai H., He S., Li R., Galstyan D.S., Yang L., Lim L.W., de Abreu M.S., Kalueff A.V. // J. Neurochem. 2025. V. 169. № 1. P. 16311.
  94. 94. Tsybko A.S., Ilchibaeva T.V., Popova N.K. // Rev. Neurosci. 2017. V. 28. № 3. P. 219-233.
  95. 95. Popova N.K., Ilchibaeva T.V., Naumenko V.S. // Biochemistry (Mosc). 2017. V. 82. № 3. P. 308-317.
  96. 96. Popova N.K., Kulikov A.V., Naumenko V.S. // Neurosci. Biobehav. Rev. 2020. V. 119. P. 396-405.
  97. 97. Kulikov A.V., Gainetdinov R.R., Ponimaskin E., Kalueff A.V., Naumenko V.S., Popova N.K. // Expert Opin. Ther. Targets. 2018. V. 22. № 4. P. 319-330.
  98. 98. Popova N.K., Ilchibaeva T.V., Antonov E.V., Pershina A.V., Bazovkina D.V., Naumenko V.S. // Alcohol. 2020. V. 87. P. 1-15.
  99. 99. Ilchibaeva T.V., Tsybko A.S., Kozhemyakina R.V., Popova N.K., Naumenko V.S. // Eur. J. Neurosci. 2016. V. 44. № 7. P. 2467-2473.
  100. 100. Kondaurova E.M., Belokopytova I.I., Kulikova E.A., Khotskin N.V., Ilchibaeva T.V., Tsybko A.S., Popova N.K., Naumenko V.S. // Behav. Brain Res. 2023. V. 438. P. 114168.
QR
Translate

Индексирование

Scopus

Scopus

Scopus

Crossref

Scopus

Higher Attestation Commission

At the Ministry of Education and Science of the Russian Federation

Scopus

Scientific Electronic Library